rmfi Revista mexicana de fitopatología Rev. mex. fitopatol 0185-3309 2007-8080 Sociedad Mexicana de Fitopatología A.C. 10.18781/R.MEX.FIT.2310-8 Artículo de revisión Patosistema de Iris yellow spot orthotospovirus, hospederos del virus y el vector (Thrips tabaci) Ávila-Alistac Norma * 1 Zamora-Macorra Erika J. 2 LozoyaSaldaña Héctor 3 Departamento de Producción Agrícola y Animal, Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco, Xochimilco, CDMX, México C.P. 04960; Universidad Autónoma Metropolitana Universidad Autónoma Metropolitana CDMX Mexico Preparatoria Agrícola, Universidad Autónoma Chapingo, Km 38.5 Carretera México-Texcoco, Texcoco, Estado de México, México, C.P. 56230. Universidad Autónoma Chapingo Universidad Autónoma Chapingo Texcoco Estado de México 56230 Mexico Departamento de Fitotecnia, Universidad Autónoma Chapingo, Km 38.5 Carretera México-Texcoco, Texcoco, Estado de México, México, C.P. 56230. Universidad Autónoma Chapingo Universidad Autónoma Chapingo Texcoco Estado de México 56230 Mexico Autor de correspondencia: Norma Ávila-Alistac alixtac@gmail.com 13 11 2024 May-Aug 2024 42 2 RMEXFIT2310-8 30 10 2023 10 03 2024 Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons Resumen

Iris yellow spot orthotospovirus (IYSV) causa graves problemas en el cultivo de cebolla (Allium cepa) y está ampliamente distribuido en las zonas productoras del país. En México se reportó en 2010 como “mancha amarilla” en cebolla y en otros miembros del género Allium. Su principal vector Thrips tabaci, que ocasiona daños directos por alimentación y por ser vector de otros virus como Tomato spotted wilt orthotospovirus e Impatiens necrotic spot orthotospovirus. El conocimiento del patosistema de IYSVThrips tabaciAllium cepaarvenses puede coadyuvar a un manejo integral y concientización del uso de pesticidas. La versatilidad de IYSV de infectar a más de 60 especies de plantas (>20 familias), de las cuales en su mayoría están presentes en México; aunado al amplio rango de hospedantes del vector, vuelve compleja la interacción y conlleva a comprender mejor sobre la diversidad de hospedantes alternos del vector y/o el IYSV. En la actualidad, información sobre arvenses como hospederos de IYSV y el vector es limitado, pero su conocimiento proporcionará mayor comprensión de la enfermedad. Es importante tener un conocimiento integral del virus, hospedante principal, hospedantes alternos y vector en el país, para encausar investigaciones futuras para contrarrestar este problema y minimizar pérdidas causadas por IYSV en el cultivo de cebolla principalmente.

 Palabras clave: IYSV Allium arvenses hospedantes orthotospovirus. Introducción

México es rico en una diversidad de ambientes climáticos que fomenta la producción de una gama de cultivos de importancia nacional e internacional. Ejemplo de ello, es el cultivo de cebolla (Allium cepa) que se produce en la mayoría de las entidades del país. En 2023, se registró una producción de 1,528,450 toneladas concentrada en 10 estados, destacando Chihuahua (SIAP, 2023). Pese a su importancia, se ve afectado por enfermedades virales, como el virus rayado amarillo del puerro (Leek yellow stripe virus-LYSV) (Pérez-Moreno et al., 2004; VelasquezValle et al., 2010), el virus de la marchitez manchada del jitomate (Tomato spotted wilt orthotospovirus-TSWV), el virus del jaspeado del tabaco (Tobacco etch virus-TEV), el virus latente común del ajo (Garlic latent common virus-GLCV) (Velasquez-Valle et al., 2010) y el virus de la mancha amarilla del iris (Iris yellow spot orthotospovirus-IYSV) (Velásquez-Valle y Reveles-Hernández; 2011). Este último, de mayor importancia económica en cebolla en el mundo (Jones, 2005; Bag et al., 2009) y otros cultivos del género Allium (Bag et al., 2015; Weilner y Bedlan, 2013), con pérdidas en producción de semilla y mermas en el tamaño del bulbo (Bag et al., 2010; Bag et al., 2012b).

El IYSV es el más devastador en Allium (Brewster, 2008) y tiene mayor importancia por su amplia distribución geográfica y rango de hospedantes reportados en los últimos años (Smith et al., 2011; Ghotbi et al., 2005; Sampangi y Mohan, 2007). En las últimas décadas, el impacto económico de los Orthotospovirus se ha incrementado, causando pérdidas económicas en una diversidad de hortalizas y ornamentales (Turina et al., 2016), esto debido a la dificultad de combatir los insectos vectores con insecticidas, e implementar diferentes estrategias de manejo para limitar y prevenir la introducción de Orthotospovirus en áreas agrícolas (Turina et al., 2016). Es por ello, la importancia de conocer el IYSV en México, su rango de hospedantes que pueden ser reservorios del virus y eventual surgimiento de la enfermedad; aunado a ello, los hospederos alternos del vector del virus.

Clasificación taxonómica y genómica del IYSV. El Iris yellow spot orthotospovirus pertenece a la familia Tospoviridae (Orden: Bunyavirales) y género Orthotospovirus (Adams et al., 2017). Su genoma consta de tres segmentos de ARN: segmento pequeño (Small-S) (2.9 kb), mediano (Medium-M) (4.8 kb) y largo (Large-L) (8.9 kb) (Cortês et al., 1998). El ARN largo contiene 8,880 nucleótidos, con un marco de lectura abierta (Open Reading Frame-ORF) en la cadena viral complementaria (vc). El ARN codifica para la proteína ARN polimerasa del ARN dependiente (RdRp) de 331.17 kDa en sentido negativo (Figura 1) (Bag et al., 2010). La terminación 5’ y 3’ del ARN L (vc) contiene dos regiones no traducidos de 33 y 226 nucleótidos, ambos extremos tienen nucleótidos terminales conservados (característica común del género) (Bag et al., 2010).

El ARN M consta de 4,817 nucleótidos con dos marcos de lectura abierta (Open Reading Frame-ORF) con arreglo ambisentido, separados por una región intergénica (IGR) de 380 nucleótidos (Bag et al., 2009). El ORF pequeño contiene 935 nucleótidos que codifica una proteína de 311 aminoácidos y 34.7 kDa. Este ORF

Representación de la organización segmentada del genoma de ARN de <italic>Iris yellow spot orthotospovirus</italic> (L, M y S). Modificado de <xref ref-type="bibr" rid="B9">Bag <italic>et al.</italic> (2015</xref>).

codifica en sentido positivo para la proteína de movimiento no estructural (NSm). El ORF largo es de 3,410 nucleótidos y codifica una proteína de 1,136 aminoácidos y 128.84 kDa, donde se encuentra la glicoproteína precursora (Gn/Gc) en sentido viral complementario. Ambos ORF’s son separados por una región intergénica de 395 nucleótidos (Bag et al., 2009). Tanto el ARN M y S son de codificación ambisentido y ambos contienen dos ORFs (Granval de Millán y Gracia, 1999). Finalmente, el ARN S consta de 3,105 nucleótidos, con dos ORFs; un ORF de 1,329 nucleótidos y codifica la proteína no estructural (NSs) en sentido positivo y otro de 816 nucleótidos que codifica la nucleoproteína (N) en sentido negativo (Figura 1) (Cortês et al., 1997; Cortês et al., 1998).

Síntomas en cebolla. En cebolla los síntomas suelen ser específicos (Weilner y Bedlan, 2013), y consisten en lesiones elongadas o en forma de diamante, cloróticas o color café claro a blanco y con presencia o ausencia de una isla verde en el centro de las lesiones de las hojas (Figuras 2 A-D) y tallos florales (Gent et al., 2006). Al inicio de la infección los síntomas pueden confundirse con lesiones originadas por trips u otros patógenos (hongos o bacterias) (Weilner y Bedlan, 2013); sin embargo, estas lesiones se observan en la parte interna de las hojas próximas al bulbo, donde los trips prefieren alimentarse (Figuras 2 E-F). Cuando las lesiones del virus coalescen, las hojas colapsan y se reduce el área fotosintética (Kritzman et al., 2001), afectando la formación del bulbo (Gent et al., 2006) e inclusive causa la muerte de la planta cuando el daño es severo (Weilner y Bedlan 2013). Los síntomas son más frecuentes cuando la planta se encuentra en edad avanzada o en la formación del bulbo (Weilner y Bedlan, 2013). Los síntomas reportados en el cultivo de cebolla en México, son similares a los reportados en otros países, lesiones cloróticas, amarillentas o blancas, secas y alargadas (Figura 2A y 2B) (Ramírez-Rojas et al., 2016), y en ocasiones se observa una isla verde en el centro de la lesión (Figura 2 C y D) (Ávila-Alistac et al., 2017).

Síntomas asociados a la infección de <italic>Iris yellow spot orthotospovirus</italic> consistentes en lesiones cloróticas de color blanco pajizo en forma elongada; <bold>C</bold> y <bold>D)</bold> Lesiones cloróticas de color blanco pajizo con presencia de una isla verde en el centro de la lesión; <bold>E-G)</bold> Presencia de altas poblaciones de <italic>T. tabaci</italic> (inmaduros y adultos) en el cultivo de la cebolla.

En otros hospedantes como N. benthaminana, el IYSV causa mosaicos y deformación en hojas (Ghotbi et al., 2005; Ávila-Alistac et al., 2017; Ornelas-Ocampo et al., 2018). En tomate de cáscara (Physalis ixocarpa) los síntomas se asocian a un amarillamiento y necrosis en la planta (Ríos-Domínguez et al., 2017). A pesar de reportes sintomatológicos similares en México y otros países, la diversidad genética de las poblaciones de IYSV puede generar una diversidad de síntomas (Iftikhar et al., 2014). En México, la información sobre la diversidad de IYSV es limitada, solo existe el reporte de Ornelas-Ocampo y colaboradores (2018) quienes observaron variabilidad de síntomas en cebolla infectadas con IYSV, clasificándolos como síntomas típicos y severos; no obstante, genómicamente, no presentó diferencias entre los fragmentos del genoma de IYSV analizados. Pese a esto, no se descarta la probabilidad de la variabilidad en las zonas productoras de cebolla, considerando la presencia de otros Orthotospovirus en áreas agrícolas.

Distribución nacional y hospedantes alternos de IYSV. El IYSV está distribuido en la mayoría de las entidades productoras de cebolla en el mundo (Gent et al., 2006). En México se reportó en 2010, en Delicias, Chihuahua con severas pérdidas económicas en el cultivo (Velázquez-Valle et al., 2010). En el mismo año también se reportó en Zacatecas (Velásquez-Valle y Reveles-Hernández, 2011). Posteriormente, en 2012, se observó una incidencia del 100 % en 2,500 ha cultivadas de cebolla en Morelos (Ramírez-Rojas et al., 2016), y en 2013 en Vista Hermosa y Tanhuato, Michoacán (Ávila-Alistac et al., 2017). Estos reportes se registraron en cebolla, y solo en Guanajuato se reportó su presencia en ajo (Allium sativum) (Pérez-Moreno et al., 2010) donde confirmaron la presencia del vector (Thrips tabaci) y el virus en el insecto (García-Rodríguez et al., 2014).

Además, IYSV se ha detectado en tomate de cáscara en Malinalco y Tonatico, Estado de México (Ríos-Domínguez et al., 2017; Ríos-Domínguez et al., 2018), y jitomate (Solanum lycopersicum) en Coatepec Harinas, Edo. de México (RíosDomínguez et al., 2018). La infección en otros hospedantes diferentes a Allium demuestran la capacidad del virus para infectar especies de otras familias de importancia económica en el país. Por ello, no se descarta la probabilidad de distribución del virus en otras especies.

Por ejemplo, inicialmente el rango de hospedantes del IYSV era limitado (Kritzman et al., 2001), pero con el tiempo la gama de hospedantes se ha diversificado en varias plantas ornamentales (Jones, 2005), cultivos y arvenses de todo el mundo (Cuadro 1) (Hsu et al., 2011; Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014; Weilner y Bedlan, 2013; Szostek y Schwartz, 2015). El estudio del papel de los hospedantes alternos y vectores secundarios (Schoonhoven et al., 2005) es primordial para entender el patosistema de IYSV-Vector-Hospedante-Arvense para implementar estrategias asertivas para el manejo holístico y sistémico. En Zacatecas, México, Velásquez-Valle et al. (2013) resalta la importancia de Amaranthus spp., Bidens odorata, Brassica campestris, Chenopodium spp., Eruca sativa, Malva parviflora, Medicago sativa, Sisymbrium spp. y Sonchus oleraceus como hospedantes de IYSV. Interesantemente, IYSV se ha detectado en al menos 20 familias de plantas con predominancia en Asteraceae, arvenses abundantes en el país (Cuadro 1).

Rango de hospedantes de <italic>Iris yellow spot orthotospovirus</italic>.
Familia Nombre científico Nombre común Referencias
Alliaceae Allium tuberosum Cebolla silvestre Gawande et al., 2014
A. fistulosum Cebollín Tabassum et al., 2016
Amaranthaceae Amaranthus retroflexus Amaranto Gent et al., 2006; Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014; Birithia et al., 2018
A. hybridus Quelite blanco Karavina y Gubba, 2017
A. spinosus Quelite espinoso Karavina y Gubba, 2017
Amaranthus spp. z Quelite Velásquez-Valle et al., 2013
Atriplex micranth Atriplex Evans et al., 2009ª
Asteraceae Arctium minus Lampazo menor Hsu et al., 2011; Smith et al., 2012
Tripleurospermum inodorum Falsa manzanilla Weilner y Bedlan, 2013
Artemisia vulgaris Artemisa Weilner y Bedlan, 2013
Arctium tomentosum Bardana tormentosa
Cichorium intybus Achicoria común Hsu et al., 2011; Smith et al., 2012; Weilner y Bedlan, 2013
Taraxicum officinale Diente de león Hsu et al., 2011; Smith et al., 2012; Schwartz et al., 2014; Szostek y Schwartz, 2015
Sonchus asper Lechuguilla espinosa Nischwitz et al., 2007
Lactuca serriola Lechuga silvestre Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014; Szostek y Schwartz, 2015
S. oleraceus z Lechuguilla común Schwartz et al., 2014; Velásquez-Valle et al., 2013
Senecio vulgaris Senecio Schwartz et al., 2014
Bidens odorata z Aceitilla Velásquez-Valle et al., 2013
Chrysothamnus nauseosus Chamiza Schwartz et al., 2014
Conyza canadensis Pegajosa Schwartz et al., 2014
Tragopogon dubius Barbaja amarilla Schwartz et al., 2014; Szostek y Schwartz, 2015
Amaryllidaceae Bessera elegans Arete CABI, 2015
Brassicaceae Chorispora tenella mostaza azul Schwartz et al., 2014
Descurainia sophia Hierba sofía Schwartz et al., 2014; Szostek y Schwartz, 2015
Capsella bursapastoris Bolsa de pastor Weilner y Bedlan, 2013
Eruca sativa z Rucola silvestre Velásquez-Valle et al., 2013
Brassica campestris z Nabo del campo Velásquez-Valle et al., 2013
Sisymbrium spp z Mataandil Velásquez-Valle et al., 2013
B. kaber Mostaza de campo Schwartz et al., 2014
Convolvulaceae Convolvulus arvensis Correhuela Schwartz et al., 2014; Weilner y Bedlan, 2013
Chenopodiaceae Kochia scoparia Coquia Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014
C. album Quínoa Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014; Birithia et al., 2018
Chenopodium spp. z Quenopodium Velásquez-Valle et al., 2013
Salsola iberica Bola de fuego Schwartz et al., 2014
Euphorbiaceae Ricinus communis Higuerilla Schwartz et al., 2014
Euphorbia dentata Lechosilla Schwartz et al., 2014
Fabaceae Medicago sativa z Alfalfa Velásquez-Valle et al., 2013
Geraniaceae Erodium cicutarium Alfilerillo Schwartz et al., 2014
Polygonaceae Rumex crispus Lengua de vaca Hsu et al., 2011; Smith et al., 2012; Weilner y Bedlan, 2013
Portulacaceae Portulaca oleracea Verdolaga Cosmi et al., 2003; Schwartz et al., 2014
Plantaginaceae Linaria canadensis Linaria azul CABI, 2015
Plantago lanceolata Llantén de hoja angosta Schwartz et al., 2014
Poaceae Setaria viridis Almorejo Evans et al., 2009b
Aegilops cylindrica Zacate cara de cabra Schwartz et al., 2014
Dactylis glomerata Pasto ovillo Weilner y Bedlan, 2013
Eleusine indica Pata de gallina Karavina y Gubba, 2017
Poa sp. Pasto Weilner y Bedlan, 2013
Polygonaceae Polygonum lapathifolium Polígono pata perdiz Schwartz et al., 2014
Malvaceae Hibiscus trionum Flor de una hora Schwartz et al., 2014
Malva palviflora z Quesitos Velásquez-Valle et al., 2013
M. neglecta Malva Szostek y Schwartz, 2015
Solanaceae Solanum nigrum Hierba mora Schwartz et al., 2014; Birithia et al., 2018
S. sarrachoides Belladona Schwartz et al., 2014
Datura stramonium Toloache Birithia et al., 2018
S. lycopersicum y Tomate Ríos-Domínguez et al., 2018
Physalis minima Grosella espinosa Birithia et al., 2018
P. ixocarpa y Tomate de cáscara Ríos-Domínguez et al., 2017; Ríos-Domínguez et al., 2018
Zygophyllaceae Tribulus terrestres Abrojo de flor amarilla Sampangi et al., 2007
Geraniaceae Pelargonium hortorum Geranio común Ghotbi et al., 2005
Cycadaceae Cycas sp. Palama sago Ghotbi et al., 2005
Rosaceae Rosa sp. Rosa Ghotbi et al., 2005
Araceae Scindapsus sp. Potos Ghotbi et al., 2005
Gentianaceae Eustoma russellianum Lisianthus Kritzman et al., 2000
E. grandiflorum Lisianthus Mumford et al., 2008
chrysanthemum Crisantemo Rafizadeh et al., 2013

yDetectado por RT-PCR.

zDetectado mediante ELISA.

Formas de transmisión y vectores del IYSV. Hasta el momento no existen evidencias de transmisión del virus por semillas (Kritzman et al., 2001) y bajo condiciones controladas la transmisión mecánica en plantas de cebolla es menor a 30 % (Bag et al., 2015). El principal vector es T. tabaci (Terebrantia: Thripidae) (Cortês et al., 1998), también conocido como “trips de la cebolla”, el cual transmite al virus de una manera persistente y propagativa (Diaz-Montano et al., 2011). También se demostró a Frankliniella fusca bajo condiciones de invernadero la capacidad de transmitir al virus en bajo porcentaje (Srinivasan et al., 2012). Las especies de Orthotospovirus se transmiten naturalmente por trips de manera persistente (Bag et al., 2015); es decir, una vez que el virus infecta al insecto, éste será capaz de transmitirlo por el resto de su vida.

El trips de la cebolla es una plaga importante en este cultivo (Diaz-Montano et al., 2011), y de un extenso número de plantas de importancia económica, como hortalizas y plantas ornamentales (Schoonhoven et al., 2005; Alford, 1999; Gent et al., 2004). Este vector, adquiere mayor relevancia al transmitir no solo a IYSV, sino también a Tomato spotted wilt orthotospovirus (TSWV) (Jenser et al., 2011) e Impatiens necrotic spot orthotospovirus (INSV) (Ghotbi et al., 2005). Es una plaga cosmopolita y polífaga, que puede sobrevivir fácilmente en plantas alternas como arvenses, especialmente ante la ausencia del cultivo (Schoonhoven et al., 2005). Tanto INSV como TSWV están presentes en cultivos hortícolas en México; el INSV se ha reportado en P. ixocarpa, Capsicum spp. y jitomate (Torre-Almaraz et al., 1998; González-Pacheco y Silva-Rosales, 2013; Zuñiga-Romano et al., 2019) y el TSWV en varios cultivos hortícolas y ornamentales del país e incluso en el cultivo de cebolla (Torre-Almaraz et al., 1998; Holguín-Peña y Rueda-Puente, 2007; Morales-Díaz et al., 2008; Velásquez-Valle et al., 2009; Velásquez-Valle et al., 2012).

Existe la posibilidad que T. tabaci tenga la capacidad de transmitir los tres Orthotospovirus en mezclas virales, ya que existen evidencias de que dos o más virus se pueden complementar para infectar a su hospedante. Bag et al. (2012a) sustenta lo mencionado previamente al resaltar que TSWV facilitó el movimiento de la proteína viral de IYSV desde el área de inoculación hasta las hojas jóvenes de Datura, volviéndose una infección sistémica. Dicho de otra forma, la doble infección de IYSV y TSWV en Datura aumentó la severidad de los síntomas en hojas inoculadas, así como en hojas jóvenes (infección sistémica), generando un sinergismo. Cabe mencionar que el comportamiento de TSWV e IYSV en plantas de Datura son diferentes, TSWV infecta de forma sistémica e IYSV es localizado (infección limitado en las áreas inoculadas). La redistribución y/o la complementación genética entre los segmentos genómicos de los virus podrían contribuir a mayor variabilidad, lo que no es limitativo la infección de dos o más Orthotospovirus en la naturaleza (Bag et al., 2012a). Lo anterior refuerza la teoría de que el insecto vector tiene la capacidad de transmitir virus de forma aislada y en mezclas virales.

Hospedantes alternos de Thrips tabaci . Las plantas hospederas de T. tabaci incluyen no solo cultivos de importancia económica, también diversas arvenses que al fenecer o ser eliminadas puede favorecer la dispersión de los insectos virulíferos a cultivos de interés (Doederlein y Sites, 1993; Ghotbi et al., 2005). En México, se ha estudiado el papel de las arvenses de la familia de las Cucurbitaceae y Solanaceae como potenciales fuentes de inóculo para el desarrollo del Tomato apex necrosis virus (ToANV), Zucchini yellow mosaic virus (ZYMV), Watermelon mosaic virus (WMV), Papaya ring spot virus (PRSV-W) y Cucumber mosaic virus (CMV) en cultivos de importancia agronómica (Félix-Gastélum et al., 2023). En cebolla, es limitada la información concerniente a las arvenses; solo en Morelos y Michoacán se estudió la presencia de IYSV en arvenses asociadas al cultivo (Ramírez-Rojas et al., 2016; Ávila-Alistac et al., 2017); sin embargo, solo se registró la presencia de T. tabaci en arvenses asociadas al cultivo, sin evaluar la presencia del virus en el insecto (Cuadro 2). No obstante, las arvenses reportadas en otros países positivas a IYSV, están presentes en México e interaccionan con el cultivo de cebolla y además, son hospedantes del vector (Beltran et al., 2011; Velásquez-Valle et al., 2013;

Hospederos alternos de <italic>Thrips tabaci</italic> e <italic>Iris yellow spot orthotospovirus</italic> en México y el mundo.
Especie Hospedante de T. tabaci en México Hospedante de IYSV Nacional/Mundial Referencias
Amaranthaceae
Chenopodium spp + +/+ Velásquez-Valle et al., 2013; Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014
Amaranthus spp. + +/- Velásquez-Valle et al., 2013
A. hybridus + -/+ Ávila-Alistac et al., 2017
A. spinosus + -/+ Ávila-Alistac et al., 2017; Karavina y Gubba, 2017
Solanaceae
Solanum eleagnifolium + -/- Velásquez-Valle et al., 2013
Solanum tuberosum + -/- Velásquez-Valle et al., 2013
Capsicum annumm + -/- Beltran et al., 2011; Velásquez-Valle et al., 2009.
Asteraceae
Sonchus spp. + -/+ Velásquez-Valle et al., 2013; Nischwitz et al., 2007
Sonchus oleraceus + -/+ Ávila-Alistac et al., 2017; Schwartz et al., 2014
Parthenium hysterophorus + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Tithonia tubiformis + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Lactuca serriola + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Bidens odorata - +/- Velásquez-Valle et al., 2013
Fabaceae
Phaseolus vulgaris + -/- Velásquez-Valle et al., 2013
Medicago sativa - +/- Velásquez-Valle et al., 2013
Brassicaceae
Brassica spp. + -/- Velásquez-Valle et al., 2013
Sisymbrium spp. + +/- Velásquez-Valle et al., 2013
Lepidium virginicum + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Brassica campestris - +/- Velásquez-Valle et al., 2013
Eruca sativa - +/- Velásquez-Valle et al., 2013
Liliaceae
A. cepa + -/- Magos, 2011; VelásquezValle et al., 2013; Ávila-Alistac et al., 2017
Acanthaceae
Dicliptera peduncularis + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Convolvulaceae
Ipomoea purpurea + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Euphorbiaceae
Acalypha ostryifolia + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Ricinnus comunis + -/+ Ávila-Alistac et al., 2017; Schwartz et al., 2014
Acalypha arvensis + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Malvaceae
Malva parviflora + +/- Velásquez-Valle et al., 2013; Ávila-Alistac et al., 2017
Anoda cristata + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Malvastrum coromandelianum + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Portulacaceae
Portulaca oleracea + -/+ Ávila-Alistac et al., 2017; Cosmi et al., 2003; Schwartz et al., 2014

+ Hospedante de T. tabaci y/o IYSV

Ávila-Alistac et al., 2017). Estas arvenses se han reportado en altas poblaciones al igual que T. tabaci; p.e. se ha reportado a Portulaca oleracea como hospedero de IYSV (Cosmi et al., 2023; Schwartz et al., 2014), arvense ampliamente distribuido en zonas productoras de cebolla (Figura 3) (Ávila-Alistac et al., 2017). La frecuencia de las arvenses dentro y fuera de plantaciones de cebolla constituyen la principal causa de prevalencia de T. tabaci, vectores potenciales en área productivas sin presencia de IYSV (Gent et al., 2006; Tanveer et al., 2015). Por consiguiente, no se descarta la presencia de IYSV en arvenses presentes en el país como las reportadas

Arvenses interaccionando dentro y fuera del cultivo de cebolla (<italic>Allium cepa</italic>). <bold>A)</bold> Escoba amarga (<italic>Parthenium hysterophorus</italic>); <bold>B)</bold> Verdolaga (<italic>Portulaca oleracea</italic>); <bold>C)</bold> Plantas de acalifa (<italic>Acalypha ostryifolia</italic>); <bold>D)</bold> Acahual o falso girasol (<italic>Tithonia tubiformis</italic>) en el borde del cultivo de cebolla.

por Velásquez-Valle et al. (2013) (Cuadro 2). En México, al menos 14 especies de arvenses son hospedantes de T. tabaci y estos se han reportado como hospedantes de IYSV en México y zonas fuera del país (Cuadro 2).

Epidemiología y manejo de IYSV. El IYSV al igual que el resto de los virus del mismo género necesitan la interacción de factores básicos para causar una epidemia: el vector, el hospedante, hospedante alterno y el virus (Ullman et al., 2002). Aunado a ello, las condiciones ambientales pueden condicionar la epidemia en un área determinada (German et al., 1992). Estos virus tienen la capacidad de utilizar al insecto vector para infectar nuevos hospedantes, ampliando su adaptabilidad al portar el virus; influyendo en su incidencia y distribución bajo diferentes condiciones ambientales y nuevos hospedantes (Jones, 2005).

La severidad del IYSV en el cultivo de cebolla es complejo y dependerá de la población de trips sanos e infectivos y del número de plantas sanas e infectadas, así como de plantas asintomáticas. Una vez que la planta está infectada por el virus, no existe un tratamiento para su control; no obstante, estas plantas sirven como fuente de alimentación de trips sanos, y éstos infectar a plantas sanas. Adicionalmente, la densidad poblacional en campo tanto de trips como de plantas hospederas del IYSV, dependen de factores ambientales bióticos y abióticos, así como del manejo agronómico que se realice (Figura 4). Se ha observado que el impacto del IYSV en el cultivo depende de la etapa fenológica en que aparecen los primeros síntomas, si aparecen los síntomas cuando los bulbos están aún en desarrollo, el tamaño y calidad del bulbo se verá afectado (Drost et al., 2019).

Por otro lado, la presencia de T. tabaci en cultivos hortícolas es un tema fitosanitario de importancia en México (Palomo et al., 2015), por ser vectores de virus y, por el daño directo que generan al alimentarse del hospedante ocasionando marchitez prematura, retardo del desarrollo de la hoja y distorsión de los brotes vegetativos (Aguilar et al., 2017). Tanto los estados inmaduros como adultos perforan las células con su aparato bucal y succionan la savia (Jones, 2005). De los seis estados de vida del insecto (huevo, dos instares larvales, prepupa, pupa y adulto) (Jones, 2005; Pourian et al., 2009), las larvas del primer y segundo instar pueden adquirir el virus en la alimentación, pero solo la larva de segundo instar y los adultos lo transmiten (Sastry, 2013; Hull, 2001; Chatzivassiliou et al., 2002). Si el insecto adquiere el virus en etapa adulta, no lo podrá trasmitir (Jones, 2005; Whitfield et al., 2005). Es inminente que una vez que el insecto adquiere el virus, éste se reproducirá y se moverá eficientemente por el intestino medio y glándulas salivales de los trips, sin afectar el desarrollo, fecundidad y mortalidad del insecto ante la infección del virus (Inoue et al., 2010). Este insecto es prolifero, registrando hasta seis generaciones en el ciclo de cultivo sin verse afectado por las lluvias (Palomo et al., 2015).

Los hospederos alternos son imprescindibles en la epidemiología del IYSV, sobre todo si T. tabaci completa su desarrollo en los hospederos (Hsu et al., 2011). Por lo anterior, el manejo de los hospederos alternos son determinantes para el manejo integral de la enfermedad (Schwartz et al., 2014; Wisler y Norris, 2005). Esto aumenta el interés en estudios sobre el insecto-IYSV-Allium cepa-hospedantes alternos (arvenses), ya que estas interacciones tienden ser complejas. Rodríguez et al. (2007) enfatizan, la pertinencia de conocer ampliamente esta relación para optimizar un manejo integrado. Dichas interacciones pueden afectar en el surgimiento de nuevas variantes del virus, gama de hospedantes y/o frecuencia de transmisión (Syller, 2012). Así mismo, la capacidad que tienen los trips para desarrollarse en otras plantas favorece este tipo de interacción, ya que la ausencia del principal hospedante incentiva la migración a otras partes vegetativas o inflorescencias de otras plantas (Milne y Walter, 1998).

En general, todas las estrategias de manejo del IYSV se han enfocado básicamente a actividades preventivas que reduzcan poblaciones de T. tabaci y evitar el crecimiento de arvenses en el cultivo (Drost et al., 2019). La determinación de los patrones del vector y hospedantes alternos del virus y/o vector podrían ayudar a los productores a plantear estrategias de manejo integrado en el cultivo (Birithia et al., 2018).

Sistema epidemiológico de un patosistema viral encauzado a <italic>Iris yellow spot orthotospovirus</italic> (basado y modificado de <xref ref-type="bibr" rid="B40">Madden <italic>et al</italic>., 2000</xref>). Acotaciones utilizadas: <italic>v(t)</italic>= Tasa de fecundidad total de la población del insecto por día dentro del cultivo. <bold> <italic>Ґ</italic>=</bold> Tiempo de incubación del virus dentro del vector. <bold> <italic>q=</italic> </bold> Probabilidad de que la descendencia del vector sea virulifera. <bold>β</bold>= Tasa de mortalidad de plantas y recuperación (resiembra). <bold>α</bold>= Tasa de mortalidad y natalidad del insecto. <bold>ɸ</bold> <italic>b</italic>= (Plantas visitadas por insectos al día) (Probabilidad de que el insecto virulífero inocule al virus en una planta por una visita). 1/k1= Tiempo en que el vector inocula la planta. 1/k2= Periodo de latencia del virus en la planta. 1/k3= Periodo infeccioso del virus en la planta. <bold>ɸ</bold>T<italic>=</italic> (Plantas visitadas por insectos al día) (Tiempo en que el insecto prueba la planta en una visita). <italic>Ex=</italic> Tasa de emigración de insectos libres de virus. <italic>Ix=</italic> Tasa de inmigración de insectos libres de virus. <italic>Ey=</italic> Tasa de emigración de insectos latentes. <italic>Ez</italic>= Tasa de emigración de insectos infectivos. <italic>Iy</italic>= Tasa de inmigración de insectos latentes. <italic>Iz</italic>= Tasa de inmigración de insectos infectivos. <bold>1/λ =</bold> Tiempo de adquisición del vector. <bold>ɸ</bold> <italic>a</italic>= (Plantas visitadas por insectos al día) (Probabilidad de que un insecto adquiera al virus con una sola visita a la planta infectada). <italic>1/ƞ=</italic> Tiempo en que el virus pasa de latente a infectivo dentro del vector (periodo de latencia). Para mayor información consultar a <xref ref-type="bibr" rid="B40">Madden <italic>et al</italic>. (2000)</xref>.

Sin embargo, no solo se debe considerar controlar químicamente al vector; sino, se debe hacer más investigaciones para entender su comportamiento en el país. En Zacatecas se ha analizado de acuerdo sus necesidades, estudiar el comportamiento del virus, donde se observó la presencia del IYSV en plántulas de cebolla en almácigos a campo abierto, imposibilitando la presencia del vector (Velásquez-Valle et al., 2017). Este tipo de problemas, conlleva a pensar que la comercialización de plántulas de cebolla entre los estados productores de cebolla, acrecienta la posibilidad del movimiento del virus y vector. Ante la imposibilidad de una comercialización exitosa de su producto, los productores de cebolla optan por abandonar sus parcelas, con riesgo al incremento del virus y poblaciones de trips (Velásquez-Valle et al., 2013). Muchos casos el manejo ha sido fundamental para minimizar los riesgos de infección del virus o al menos evitar daños severos al cultivo. Para Turina et al. (2016) señalan que ante la dificultad de combatir los vectores de trips con los insecticidas, la mejor manera de mitigar o prevenir las enfermedades inducidas por los Orthotospovirus implica una estrategia de semillas con resistencia al virus. En México, se ha hecho estudios en 20 variedades en torno a su rendimiento ante la infección del virus en Morelos. Estos resultados revelaron que las variedades “Blanca Morelos”, “Doña Blanca F1”, “Línea INIFAP 19” y “Chona” tienen rendimientos superiores al resto de las variedades ante la presencia de IYSV (Magos, 2011).

 Conclusiones

Se debe considerar un manejo integral donde se considere todos los factores que influyen en la epidemia de IYSV con el fin de contrarrestar la enfermedad. Desde el primer reporte en el país (2010) en el cultivo de cebolla fue un tema de preocupación; no obstante, a través del tiempo su severidad fue mermando. Caso similar pasó con Tomato brown rugose fruit virus (ToBRFV), el cual se reportó con daños severos en jitomate y chile en 2018 (Cambrón-Crisantos et al., 2019); pero en la actualidad se ha reportado síntomas atenuados y presencia de haplotipos que puede estar influyendo en la intensidad sintomatológica en plantas de jitomate y chile (Ávila-Alistac et al., 2024). En ToBRFV se han hecho estudios de diagnóstico temprana, preciso y eficiente (Zamora-Macorra et al., 2023), así como estudios en variabilidad del virus en diferentes variedades de jitomate y chile (Ávila-Alistac et al., 2024) y alternativas de manejo del virus (Ramos-Villanueva et al., 2023). Sin embargo, se conoce poco sobre su rango de hospedantes y factores que influyen en la epidemiología del virus. En IYSV, se tiene un mayor conocimiento de sus hospedantes y vector; no obstante, es importante indagar con mayor interés este problema de índole nacional, ya que se ha reportado en solanáceas, mismas que son de valor económico en el país. Así mismo, considerar la reemergencia del virus, de acuerdo al manejo del cultivo, recombinación genética entre especies del mismo género e incluso la influencia del cambio climático que incide en las dinámicas poblacionales de T. tabaci.

En la actualidad, la información sobre las arvenses como hospederos de IYSV y el vector, proporciona mayor comprensión de la enfermedad, al igual que las plantas voluntarias de cebolla. Por ello, es importante conocer estos aspectos, así como el manejo que realizan los productores, ya que es otro factor primordial para el establecimiento del vector e IYSV en las diferentes etapas fenológicas del cultivo. Evidentemente, existe una relación compleja entre el IYSVT. tabaci -Allium cepa-arvenses y otros Orthotospovirus que transmite T. tabaci; p.e., es pertinente estudiar las arvenses como trampa vegetal, por la preferencia alimenticia de T. tabaci aun en presencia del cultivo; adicionalmente, se debe considerar que estas arvenses no sean hospederas del virus, ya que serían un problema al ser hospederos del vector y el virus. En suma, el conocimiento del virus, hospedantes alternos y vector en el país, permitirá encausar las investigaciones futuras para ayudar al productor a contrarrestar este problema y minimizar las pérdidas causadas por el virus en el cultivo de cebolla y ajo principalmente.

 Agradecimientos

El primer autor agradece al CONAHCyT por la beca posdoctoral. Al equipo LANREF-CP.

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Mexican Journal of Phytopathology, 37(2), 279-286. https://doi.org/10.18781/R.MEX.FIT.1902-2 Zuñiga-Romano MC Ochoa-Martínez DL Rojas-Martínez RI Zamora-Macorra EJ 2023 Identification of begomoviruses in tomato and determination of seed transmission in Atlacomulco, Mexico State Mexican Journal of Phytopathology 37 2 279 286 https://doi.org/10.18781/R.MEX.FIT.1902-2 Articles Iris yellow spot orthotospovirus pathosystem, virus host and vector (Thrips tabaci) Abstract

Iris yellow spot orthotospovirus (IYSV) causes serious problems in the onion (Allium cepa) crop and is widely distributed in the producing areas of the country. In Mexico it was reported in 2010 as “yellow spot” on onion and other members of the genus Allium. Its main vector is Thrips tabaci, which causes direct damage by feeding and by being a vector of other viruses such as Tomato spotted wilt orthotospovirus and Impatiens necrotic spot orthotospovirus. Knowledge of the pathosystem of IYSV - Thrips tabaci - Allium cepa - weeds can contribute to an integrated management and awareness of pesticide use. The versatility of IYSV to infect more than 60 plant species (>20 families), most of which are present in Mexico, coupled with the wide host range of the vector, makes the interaction complex and leads to a better understanding of the diversity of alternate hosts of the vector and/or IYSV. At present, information on weed hosts of IYSV and the vector is limited, but their knowledge will provide a greater understanding of the disease. It is important to have a comprehensive knowledge of the virus, main host, alternate hosts, and vector in the country, in order to channel future research to counteract this problem and minimize losses caused by IYSV in the onion crop mainly.

 Keywords: IYSV Allium weeds host orthotospovirus. Introduction

Mexico is rich in a diversity of climatic environment that foster the production of a range of crops of national and international importance. An example, of this is the planting of onion (Allium cepa), which is produced in most states of Mexico. In 2023, a production of 1,528,450 tons was recorded, concentrated in 10 states, with Chihuahua standing out (Panorama agroalimentario, 2023). Despite its importance, it is affected by viral diseases, such as the Leek yellow stripe virus (LYSV) (Pérez-Moreno et al., 2004; Velasquez-Valle et al., 2010), the Tomato spotted wilt orthotospovirus (TSWV), the Tobacco etch virus (TEV), the Garlic latent common virus (GLCV) (Velasquez-Valle et al., 2010) and the Iris yellow spot orthotospovirus (IYSV) (Velásquez-Valle and Reveles-Hernández; 2011). The latter is of great economic importance in onions worldwide (Jones, 2005; Bag et al., 2009) and in other crops of the Allium genus (Bag et al., 2015; Weilner and Bedlan, 2013), with losses in seed production and reductions in bulb size (Bag et al., 2010; Bag et al., 2012b).

IYSV is the most devastating in Allium (Brewster, 2008) and is most important for its wide geographic distribution and range of hosts reported in recent years (Smith et al., 2011; Ghotbi et al., 2005; Sampangi and Mohan, 2007). In recent decades, the economic impact of Orthotospoviruses has increased, causing economic losses in a diversity of vegetables and ornamental plants (Turina et al., 2016), due to the difficulty of combating insect vectors with insecticides and, implementing different management strategies to limit and prevent the introduction of Orthotospovirus into agricultural areas (Turina et al., 2016). Therefore, it is important to know the IYSV in Mexico, its range of hosts that can be reservoirs of the virus and eventual emergence of the disease; in addition to this, the alternate hosts of the virus vector.

Taxonomic and genomic classification of the IYSV. The Iris yellow spot orthotospovirus belongs to the Tospoviridae family (Order: Bunyavirales) and genus Orthotospovirus (Adams et al., 2017). Its genome consists of three RNA segments: Small-S (2.9 kb), Medium-M (4.8 kb) and Large-L (8.9 kb) (Cortês et al., 1998). The long RNA contains 8,880 nucleotides, with an Open Reading Frame (ORF) in the complementary viral chain (vc). The RNA codifies for the polymerase RNA protein of the dependent RNA (RdRp) of 331.17 kDa in the negative direction (Figure 1) (Bag et al., 2010). The 5’ and 3’ termini of the L RNA (vc) contain two untranslated regions with 33 and 226 nucleotides, with both ends having conserved terminal nucleotides (a common characteristic of the genus) (Bag et al., 2010).

M RNA consists of 4,817 nucleotides with two Open Reading Frames (ORF) with ambisense arrangement, separated by an intergenic region (IGR) of 380 nucleotides (Bag et al., 2009). The small ORF contains 935 nucleotides that codifies a protein with 311 amino acids and 34.7 kDa. This ORF codifies in a positive direction for the non-structural movement (NSm). The long ORF contains 3,410 nucleotides and codifies a protein with 1,136 amino acids and 128.84 kDa, where the precursory glycoprotein (Gn/Gc) is found, in a complementary viral direction. Both ORFs S). Modified from Bag et al. (2015).

Representation of the segmented organization of the <italic>Iris yellow spot orthotospovirus</italic> RNA genome (L, M and

are separated by an intergenic region of 395 nucleotides (Bag et al., 2009). Both S and M RNA are codified in both directions and both contain two ORFs (Granval de Millán and Gracia, 1999). Finally, S RNA consists of 3,105 nucleotides with two ORFs, one ORF with 1,329 nucleotides and codifies non-structural (NSs) protein in the positive direction, and another with 816 nucleotides that codifies the nucleoprotein (N) in the negative direction (Figure 1) (Cortês et al., 1997; Cortês et al., 1998).

Symptoms in onion. In onion, symptoms are usually specific (Weilner and Bedlan, 2013), and consist of elongated or diamond-shaped lesions, chlorotic or light brown to white, and with the presence or absence of a green island in the center of the lesions on the leaves (Figures 2 A-D) and floral stems (Gent et al., 2006). At the onset of infection, symptoms may be confused with lesions caused by thrips or other pathogens (fungi or bacteria) (Weilner and Bedlan, 2013). However, these lesions are observed on the inner part of the leaves near the bulb, where thrips prefer to feed (Figures 2 E-F). When the virus lesions coalesce, the leaves collapse and the photosynthetic area is reduced (Kritzman et al., 2001), affecting bulb formation (Gent et al., 2006) and even causes the death of the plant when the damage is severe (Weilner and Bedlan 2013). The symptoms are most frequent at an advanced age of the plant, or during the formation of the bulb (Weilner and Bedlan, 2013). The symptoms reported in the onion crop in Mexico are similar to those reported in other countries, chlorotic, yellowish or white, dry and elongated lesions (Figure 2A and 2B) (Ramírez-Rojas et al., 2016), and occasionally, a green island is observed in the center of the lesion (Figure 2 C and D) (Ávila-Alistac et al., 2017).

In other hosts such as N. benthaminana, IYSV causes mosaics and deformation of leaves (Ghotbi et al., 2005; Ávila-Alistac et al., 2017; Ornelas-Ocampo et al., 2018). In Mexican husk tomato (Physalis ixocarpa), symptoms are related to a yellowing and necrosis of the plant (Ríos-Domínguez et al., 2017). Despite similar symptomatologic reports in Mexico and other countries, the genetic diversity of the

A and B) symptoms associated with the <italic>Iris yellow spot orthotospovirus</italic> infection, consisting of pale straw- colored chlorotic lesions with an elongated shape. C and D) pale straw-colored chlorotic lesions with a green island in the center of the lesion E-G) presence of large <italic>T. tabaci</italic> populations (immature and adult) in the onion crop.

IYSV populations may generate a diversity of symptoms (Iftikhar et al., 2014). In Mexico, information on the diversity of IYSV is limited; there is only the report by Ornelas-Ocampo and collaborators (2018), who observe a variability of symptoms in onions infected with IYSV, and classify them as typical and severe symptoms. Nevertheless, there were no genomic differences between the analyzed fragments of the IYSV genome. In spite of this, the probability of variability in onion-producing areas is not ruled out, considering the presence of other Orthotospoviruses in agricultural areas.

National distribution and alternate IYSV hosts. IYSV is distributed in most of onion-producing areas of the world (Gent et al., 2006). In Mexico, it was reported in 2010, in Delicias, Chihuahua, with severe economic losses in the crop (Velásquez-Valle et al., 2010). It was also reported in Zacatecas in the same year (Velásquez-Valle and Reveles-Hernández, 2011). Later, in 2012, an incidence of 100% was reported in 2,500 ha planted with onion in Morelos (Ramírez-Rojas et al., 2016), and in 2013, in Vista Hermosa and Tanhuato, Michoacán (Ávila-Alistac et al., 2017). These reports were registered for onion, and in Guanajuato alone, its presence was reported in garlic (Allium sativum) (Pérez-Moreno et al., 2010), where the presence of the vector (Thrips tabaci) was confirmed, along with the virus in the insect (García-Rodríguez et al., 2014).

In addition, IYSV has been detected in tomato husk in Malinalco and Tonatico, State of Mexico (Ríos-Domínguez et al., 2017; Ríos-Domínguez et al., 2018), and tomato (Solanum lycopersicum) in Coatepec Harinas, State of Mexico (Ríos- Domínguez et al., 2018). The infection in other hosts different to Allium display the ability of the virus to infect other economically important families in the country. Hence, the probability of the virus being distributed in other species is not ruled out.

For example, the IYSV host range was initially limited (Kritzman et al., 2001), although in time, the range of hosts has been diversified in several ornamental plants (Jones, 2005), crops and weeds worldwide (Table 1) (Hsu et al., 2011; Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014; Weilner and Bedlan, 2013; Szostek and Schwartz, 2015). The study of the role of the alternate hosts and secondary vectors (Schoonhoven et al., 2005) is crucial to understand the IYSV-Vector-Host- Weed pathosystem to implement assertive strategies for holistic and systemic management. In Zacatecas, Mexico, Velásquez-Valle et al. (2013) highlights the importance of Amaranthus spp., Bidens odorata, Brassica campestris, Chenopodium spp., Eruca sativa, Malva parviflora, Medicago sativa, Sisymbrium spp. and Sonchus oleraceus as IYSV hosts. Interestingly, IYSV has been found in at least 20 plant families with a predominance in Asteraceae, abundant weeds in the country (Table 1).

Range of <italic>Iris yellow spot orthotospovirus</italic> hosts.
Family Scientific name Common name References
Alliaceae Allium tuberosum Garlic chives Gawande et al., 2014
A. fistulosum Green onion Tabassum et al., 2016
Amaranthaceae Amaranthus retroflexus Redroot pigweed Gent et al., 2006; Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014; Birithia et al., 2018
A. hybridus Smooth pigweed Karavina y Gubba, 2017
A. spinosus Spiny amaranth Karavina y Gubba, 2017
Amaranthus spp. z Amaranth Velásquez-Valle et al., 2013
Atriplex micranth Small-leaved saltbush Evans et al., 2009ª
Asteraceae Arctium minus Common burdock Hsu et al., 2011; Smith et al., 2012
Tripleurospermum inodorum Scentless false mayweed Weilner y Bedlan, 2013
Artemisia vulgaris Common mugwort Weilner y Bedlan, 2013
Arctium tomentosum Downy burdock
Cichorium intybus Common chicory Hsu et al., 2011; Smith et al., 2012; Weilner y Bedlan, 2013
Taraxicum officinale Dandelion Hsu et al., 2011; Smith et al., 2012; Schwartz et al., 2014; Szostek y Schwartz, 2015
Sonchus asper Prickly sowthistle Nischwitz et al., 2007
Lactuca serriola Prickly lettuce Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014; Szostek y Schwartz, 2015
S. oleraceus z Annual sowthistle Schwartz et al., 2014; Velásquez-Valle et al., 2013
Senecio vulgaris Common groundsel Schwartz et al., 2014
Bidens odorata z Tall beggarticks Velásquez-Valle et al., 2013
Chrysothamnus nauseosus Rubber rabbitbrush Schwartz et al., 2014
Conyza canadensis Canadian horseweed Schwartz et al., 2014
Tragopogon dubius Yellow salsify Schwartz et al., 2014; Szostek y Schwartz, 2015
Amaryllidaceae Bessera elegans Coral drops CABI, 2015
Brassicaceae Chorispora tenella Blue mustard Schwartz et al., 2014
Descurainia sophia Flixweed Schwartz et al., 2014; Szostek y Schwartz, 2015
Capsella bursapastoris Shepherd’s purse Weilner y Bedlan, 2013
Eruca sativa z Arugula Velásquez-Valle et al., 2013
Brassica campestris z Field mustard Velásquez-Valle et al., 2013
Sisymbrium spp z Hedge mustard Velásquez-Valle et al., 2013
B. kaber Wild mustard Schwartz et al., 2014
Convolvulaceae Convolvulus arvensis Field bindweed Schwartz et al., 2014; Weilner y Bedlan, 2013
Chenopodiaceae Kochia scoparia Kochia Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014
C. album White goosefoot Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014; Birithia et al., 2018
Chenopodium spp. z Goosefoot Velásquez-Valle et al., 2013
Salsola iberica Iberian saltwort Schwartz et al., 2014
Euphorbiaceae Ricinus communis Castor oil plant Schwartz et al., 2014
Euphorbia dentata Toothed spurge Schwartz et al., 2014
Fabaceae Medicago sativa z Alfalfa Velásquez-Valle et al., 2013
Geraniaceae Erodium cicutarium Redstem filaree Schwartz et al., 2014
Polygonaceae Rumex crispus Curled dock Hsu et al., 2011; Smith et al., 2012; Weilner y Bedlan, 2013
Portulacaceae Portulaca oleracea Purslane Cosmi et al., 2003; Schwartz et al., 2014
Plantaginaceae Linaria canadensis Blue toadflax CABI, 2015
Plantago lanceolata Ribwort plantain Schwartz et al., 2014
Poaceae Setaria viridis Green foxtail Evans et al., 2009b
Aegilops cylindrica Jointed goatgrass Schwartz et al., 2014
Dactylis glomerata Orchard grass Weilner y Bedlan, 2013
Eleusine indica Goosegrass Karavina y Gubba, 2017
Poa sp. Bluegrass Weilner y Bedlan, 2013
Polygonaceae Polygonum lapathifolium Pale smartweed Schwartz et al., 2014
Malvaceae Hibiscus trionum Flower-of-an-hour Schwartz et al., 2014
Malva palviflora z Cheeseweed Velásquez-Valle et al., 2013
M. neglecta Common mallow Szostek y Schwartz, 2015
Solanaceae Solanum nigrum Black nightshade Schwartz et al., 2014; Birithia et al., 2018
S. sarrachoides Potato vine Schwartz et al., 2014
Datura stramonium Jimsonweed Birithia et al., 2018
S. lycopersicum y Tomate Ríos-Domínguez et al., 2018
Physalis minima Pygmy groundcherry Birithia et al., 2018
P. ixocarpa y Mexican husk tomato Ríos-Domínguez et al., 2017; Ríos-Domínguez et al., 2018
Zygophyllaceae Tribulus terrestres Puncturevine Sampangi et al., 2007
Geraniaceae Pelargonium hortorum Geranium Ghotbi et al., 2005
Cycadaceae Cycas sp. Cycad Ghotbi et al., 2005
Rosaceae Rosa sp. Rose Ghotbi et al., 2005
Araceae Scindapsus sp. Pothos Ghotbi et al., 2005
Gentianaceae Eustoma russellianum Lisianthus Kritzman et al., 2000
E. grandiflorum Lisianthus Mumford et al., 2008
chrysanthemum Crysanthemum Rafizadeh et al., 2013

yDetected by RT-PCR.

zDetected by ELISA.

Forms of transmission and IYSV vectors. To date there is no evidence of the transmission of the virus via seeds (Kritzman et al., 2001) and under controlled conditions, the mechanical transmission in onion plants is lower than 30% (Bag et al., 2015). The main vector is T. tabaci (Terebrantia: Thripidae) (Cortês et al., 1998), also known as “onion thrips”, which transmits to the virus in a persistent and propagative manner (Diaz-Montano et al., 2011). It was also shown that Frankliniella fusca, under greenhouse conditions, has the ability to transmit the virus at a low percentage (Srinivasan et al., 2012). Species of Orthotospovirus are naturally transmitted by thrips in a persistent manner (Bag et al., 2015); that is, once the virus infects the insect, it will be able to transmit it for the rest of its life.

Onion thrips is an important pest in this crop (Diaz-Montano et al., 2011), and in a large number of economically important plants, such as vegetables and ornamental plants (Schoonhoven et al., 2005; Alford, 1999; Gent et al., 2004). This vector becomes more relevant since it not only transmits IYSV, but also the Tomato spotted wilt orthotospovirus (TSWV) (Jenser et al., 2011) and the Impatiens necrotic spot orthotospovirus (INSV) (Ghotbi et al., 2005). It is Cosmopolitan and polyphagous pest, which can easily survive in alternate plants as weeds, particularly in the absence of the crop (Schoonhoven et al., 2005). Both INSV and TSWV are found in vegetable crops in Mexico; INSV has been reported in P. ixocarpa, Capsicum spp. and tomato (Torre-Almaraz et al., 1998; González-Pacheco and Silva-Rosales, 2013; Zuñiga-Romano et al., 2019) and TSWV, in several vegetable and ornamental plant crops in the country, and even in onion crops (Torre-Almaraz et al., 1998; Holguín-Peña and Rueda-Puente, 2007; Morales-Díaz et al., 2008; Velásquez-Valle et al., 2009; Velásquez-Valle et al., 2012).

There is the possibility of T. tabaci having the ability of transmitting the three Orthotospoviruses in viral mixtures, since there is evidence that two or more viruses can complement to infect their host. Bag et al. (2012a) claims this by highlighting that TSWV facilitated the movement of the viral IYSV protein from the area of inoculation to the young Datura leaves, becoming a systemic infection. In other words, the double infection of IYSV and TSWV in Datura increased the severity of the symptoms in inoculated plants, as well as in young leaves (systemic infection), producing a synergism. It is worth mentioning that the behavior of TSWV and IYSV in Datura plants is different: TSWV infects systemically and IYSV is localized (infection limited in inoculated areas). The redistribution and/ or the genetic complementation among the genomic segments of the viruses could contribute to greater variability, which is not limiting the infection of two or more Orthotospoviruses in nature (Bag et al., 2012a). This reinforces the theory that the vector insect has the ability to transmit viruses individually and in viral mixtures.

Alternate hosts of Thrips tabaci . T. tabaci host plants include, not only economically important crops, but also a diversity of weeds that, when they die or are eliminated, can favor the dispersion of viruliferous insects to crops of interest (Doederlein and Sites, 1993; Ghotbi et al., 2005). In Mexico, studies have been conducted on the role of weeds of the Cucurbitaceae and Solanaceae families as potential sources of inoculum for the development of the Tomato apex necrosis virus (ToANV), the Zucchini yellow mosaic virus (ZYMV), the Watermelon mosaic virus (WMV), the Papaya ring spot virus (PRSV-W) and the Cucumber mosaic virus (CMV) in crops of agronomic importance (Félix-Gastélum et al., 2023). The information on onion regarding weeds is limited; only in Morelos and Michoacán was there a study of the presence of IYSV in weeds related to the crop (Ramírez-Rojas et al., 2016; Ávila-Alistac et al., 2017). However, only the presence of T. tabaci was registered in crops related to the crop, without evaluating the presence of the virus in the insect (Table 2). Nevertheless, the weeds reported in other countries and which tested positive for IYSV are found in Mexico and they interact with the onion crop

Alternate <italic>Thrips tabaci</italic> and <italic>Iris yellow spot orthotospovirus</italic> hosts in Mexico and the world
Species T. tabaci host in Mexico National/GlobalIYSV host References
Amaranthaceae
Chenopodium spp + +/+ Velásquez-Valle et al., 2013; Sampangi et al., 2007; Schwartz et al., 2014
Amaranthus spp. + +/- Velásquez-Valle et al., 2013
A. hybridus + -/+ Ávila-Alistac et al., 2017
A. spinosus + -/+ Ávila-Alistac et al., 2017; Karavina y Gubba, 2017
Solanaceae
Solanum eleagnifolium + -/- Velásquez-Valle et al., 2013
Solanum tuberosum + -/- Velásquez-Valle et al., 2013
Capsicum annumm + -/- Beltran et al., 2011; Velásquez-Valle et al., 2009.
Asteraceae
Sonchus spp. + -/+ Velásquez-Valle et al., 2013; Nischwitz et al., 2007
Sonchus oleraceus + -/+ Ávila-Alistac et al., 2017; Schwartz et al., 2014
Parthenium hysterophorus + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Tithonia tubiformis + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Lactuca serriola + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Bidens odorata - +/- Velásquez-Valle et al., 2013
Fabaceae
Phaseolus vulgaris + -/- Velásquez-Valle et al., 2013
Medicago sativa - +/- Velásquez-Valle et al., 2013
Brassicaceae
Brassica spp. + -/- Velásquez-Valle et al., 2013
Sisymbrium spp. + +/- Velásquez-Valle et al., 2013
Lepidium virginicum + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Brassica campestris - +/- Velásquez-Valle et al., 2013
Eruca sativa - +/- Velásquez-Valle et al., 2013
Liliaceae
A. cepa + -/- Magos, 2011; Velásquez- Valle et al., 2013;Ávila-Alistac et al., 2017
Acanthaceae
Dicliptera peduncularis + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Convolvulaceae
Ipomoea purpurea + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Euphorbiaceae
Acalypha ostryifolia + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Ricinnus comunis + -/+ Ávila-Alistac et al., 2017; Schwartz et al., 2014
Acalypha arvensis + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Malvaceae
Malva parviflora + +/- Velásquez-Valle et al., 2013; Ávila-Alistac et al., 2017
Anoda cristata + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Malvastrum coromandelianum + -/- Ávila-Alistac et al., 2017
Portulacaceae
Portulaca oleracea + -/+ Ávila-Alistac et al., 2017; Cosmi et al., 2003; Schwartz et al., 2014

+ T. tabaci and/or IYSV host.

and are also hosts of the vector (Beltran et al., 2011; Velásquez-Valle et al., 2013; Ávila-Alistac et al., 2017). These weeds have been reported in large populations, as well as T. tabaci; e.g., Portulaca oleracea has been reported as the host of IYSV (Cosmi et al., 2023; Schwartz et al., 2014), a widely distributed weed in onion- producing areas (Figure 3) (Ávila-Alistac et al., 2017). The frequency of the weeds inside and outside of onion fields are the main cause for the prevalence of T. tabaci, potential vectors in productive areas, without the presence of IYSV (Gent et al., 2006; Tanveer et al., 2015). Therefore, the presence of IYSV is not ruled out in weeds found in the country, such as those reported by Velásquez-Valle et al. (2013) (Table 2). In Mexico, at least 14 weed species are T. tabaci hosts and they have been reported as IYSV hosts in Mexico and areas outside the country (Table 2).

Epidemiology and management of IYSV. IYSV, like the rest of the viruses of the same genus, require the interaction of basic factors to cause an epidemic: the vector, host, alternate host, and virus (Ullman et al., 2002). Alongside these, the weather conditions can condition the epidemic in a particular area (German et al., 1992). These viruses have the capability of using the vector insect to infect new

Weeds interacting inside and outside of the onion (<italic>Allium cepa</italic>) crop. <bold>A)</bold> Parthenium weed (<italic>Parthenium hysterophorus</italic>); <bold>B)</bold> Purslane (<italic>Portulaca oleracea</italic>); <bold>C)</bold> Pineland threesed mercury (<italic>Acalypha ostryifolia</italic>); <bold>D)</bold> Mexican sunflower (<italic>Tithonia tubiformis</italic>) on the edge of an onion crop.

hosts, broadening their adaptability when carrying the virus; exerting an influence on its incidence and distribution under different environmental conditions and new hosts (Jones, 2005).

The severity of IYSV in the onion crop is complex and will depend on the population of healthy and infected thrips and on the number of healthy and infected plants, as well as on asymptomatic plants. Once the plant is infected by the virus, there is no treatment to control it, although these plants can become a food source for healthy thrips, and these can infect healthy plants. Additionally, the population density in the field of both thrips and IYSV host plants depend on biotic and abiotic factors, as well as on agronomic management (Figure 4). The impact of IYSV has been observed to depend on the phenological stage in which the first symptoms appear. If the symptoms appear when the bulbs are still developing, the size and quality of the bulbs will be affected (Drost et al., 2019).

Epidemiological system of a viral pathosystem focused on <italic>Iris yellow spot orthotospovirus</italic> (based on and modified from <xref ref-type="bibr" rid="B40">Madden <italic>et al</italic>., 2000</xref>). Notes used: <italic>v(t)</italic>= Total fertility rate of the insect population per day within the crop. <bold> <italic>Ґ</italic>=</bold> Virus incubation time within the vector. <bold> <italic>q=</italic> </bold> Probability that the offspring of the vector will be viruliferous. <bold>β</bold>= Plant mortality and recovery rate (replanting). <bold>α</bold>= Insect mortality and birth rate. <bold>ɸ</bold> <italic>b</italic>= (Plants visited by insects per day) (Probability that the viruliferous insect inoculates the virus in a plant per visit). 1/k1= Time taken for the vector to inoculate the plant. 1/k2= Virus latency period in the plant. 1/k3= Infectious period of the virus in the plant. <bold>ɸ</bold>T<italic>=</italic> (Plants visited by insects per day) (Time taken for the insect to sample the plant in one visit). <italic>Ex=</italic> Rate of emigration of virus-free insects. <italic>Ix=</italic> Rate of emigration of virus-free insects. <italic>Ey=</italic> Rate of emigration of latent insects. <italic>Ez</italic>= Rate of emigration of infective insects. <italic>Iy</italic>= Rate of emigration of latent insects. <italic>Iz</italic>= Rate of immigration of infective insects. <bold>1/λ =</bold> Vector acquisition time. <bold>ɸ</bold> <italic>a</italic>= (Plants visited by insects per day) (Probability that an insect will acquire the virus with a single visit to the infected plant). <italic>1/ƞ=</italic> Time taken for the virus to transition from latent to infective within the vector (latency period). For further information, refer to <xref ref-type="bibr" rid="B40">Madden <italic>et al</italic>. (2000)</xref>.

On the other hand, the presence of T. tabaci in vegetable is an important phytosanitary problem in Mexico (Palomo et al., 2015), since they are virus vectors and due to the direct damage they cause when feeding off the host causing premature wilting, a delay in leaf development and a distortion in vegetative sprouts (Aguilar et al., 2017). In both immature and adult stages, they puncture the cells with their mouth apparatus and draw out the sap (Jones, 2005). Of the six life stages of the insect (egg, two larval instars, prepupa, pupa and adult) (Jones, 2005; Pourian et al., 2009), the larvae of the first and second instar can acquire the virus through feeding, but only the larva from the second instar and adults transmit it (Sastry, 2013; Hull, 2001; Chatzivassiliou et al., 2002). If the insect acquires the virus in an adult stage, it will not be able to transmit it (Jones, 2005; Whitfield et al., 2005). It is imminent that, once the insect acquires the virus, it will reproduce and move efficiently through the midgut and the salivary glands of the thrips, without affecting the development, fertility and mortality of the insect upon virus infection (Inoue et al., 2010). This insect is prolific, recording up to six generations in the crop cycle without being affected by rainfall (Palomo et al., 2015).

Alternate hosts are crucial for the IYSV epidemiology, particularly if T. tabaco finishes developing in the hosts (Hsu et al., 2011). Due to this, the management of the alternate hosts are decisive for the comprehensive management of the disease (Schwartz et al., 2014; Wisler and Norris, 2005). This increases the interest in the study of the insect-IYSV-Allium cepa-alternate hosts (weeds), since these interactions tend to be complex. Rodríguez et al. (2007) emphasize the benefit of broadly understanding this relationship to optimize comprehensive management. These interactions can affect the appearance of new variants of the virus, a range of hosts and/or transmission frequency (Syller, 2012). Likewise, the capability of thrips to develop in other plants favors this type of interaction, since the absence of the main host incentivizes migration to other vegetative parts or the inflorescences of other plants (Milne and Walter, 1998).

In general, all IYSV management strategies have basically focused on precautionary activities that reduce T. tabaci populations and avoid the growth of weeds in the crop (Drost et al., 2019). The determination of vector and alternate host patterns of the virus and/or vector could help producers devise integrated management strategies in the crop (Birithia et al., 2018).

However, the vector must not only be controlled chemically, but further research must be carried out to understand its behavior in the country. In Zacatecas, according to their needs, the behavior of the virus has been studied, and the presence of IYSV has been observed in onion seedlings in open field seedbeds, making it impossible for the vector to be present (Velásquez-Valle et al., 2017). This type of problem leads to the belief that the sale of onion seedlings among onion-producing states increases the possibility of virus and vector movement. Faced with the possibility of a successful sale of their products, onion producers choose to abandon their plots, risking an increase of the virus and thrip populations (Velásquez-Valle et al., 2013). In many cases, management has been crucial to minimize the risks of viral infection of at least avoid severe damage to the crop. Turina et al. (2016) point out that, given the difficulty of combating thrips vectors with insecticides, the best way to mitigate or prevent diseases induced by Orthotospoviruses implies a strategy of virus-resistant seeds. Studies have been conducted in Mexico on 20 varieties regarding their performance against virus infection in Morelos. These results revealed that the varieties “Blanca Morelos,” “Doña Blanca F1,” “Línea INIFAP 19” and “Chona” have greater yields than the rest of the varieties in the presence of IYSV (Magos, 2011).

 Conclusions

A comprehensive management should be considered that takes into account all factors that influence the IYSV epidemic into account in order to counteract the disease. Since its first report in the country (2010) onion cultivation has been a concern; despite its severity having decreased over time. A similar case occurred with the Tomato brown rugose fruit virus (ToBRFV), which was reported to cause severe damages to tomato and peppers in 2018 (Cambrón-Crisantos et al., 2019); but currently, attenuated symptoms and the presence of haplotypes have been reported, which may be having an influence on the symptomatologic intensity on tomato and pepper plants (Ávila-Alistac et al., 2024). Early, accurate and efficient diagnose studies have been conducted on ToBRFV (Zamora-Macorra et al., 2023), as well as studies on the variability of the virus in different tomato and pepper varieties (Ávila-Alistac et al., 2024) and virus management alternatives (Ramos- Villanueva et al., 2023). However, little is known on its range of hosts and factors that influence the epidemiology of the virus. There is a greater knowledge of the host and vector of IYSV, although it is important to inquire with greater interest into this nationwide problem, since it has been reported in Solanaceae, which are of great economic importance in the country, as well as to consider the reemergence of the virus, according to crop management, genetic recombination among species of the same genus and even the influence of climate change, which has a bearing on the T. tabaci population dynamics.

Currently, information on weeds as IYSV and vector hosts provides a greater understanding of the disease, similarly to voluntary onion plants. Hence the importance of knowing these aspects, as well as the management carried out by the producers, since it is another crucial factor for the establishment of the vector and IYSV in the different phenological stages of the crop. There is evidently a complex relationship between IYSV- T. tabaci -Allium cepa-weeds and other Orthotospoviruses transmitted by T. tabaci; e.g., studying weeds as a plant trap can be beneficial, due to the feeding preference of T. tabaci, even in the presence of the crop. In addition, it should be considered that these weeds are not hosts of the virus, as they would be a problem by hosting the vector and the virus. In summary, knowledge of the virus, alternate hosts, and vector in the country will guide future research to help producers counteract this problem and minimize losses caused by the virus in onion and garlic crops, mainly.

 Acknowledgments

The first author thanks the CONAHCyT for the postdoctoral fellowship. To the LANREF-CP team.